Biofilm microbici come fotoconduttori viventi grazie al trasferimento elettronico ultraveloce nei nanofili del citocromo OmcS

Nature Communications volume 13, numero articolo: 5150 (2022) Citare questo articolo

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Il trasferimento di elettroni microbici indotto dalla luce ha il potenziale per una produzione efficiente di sostanze chimiche a valore aggiunto, biocarburanti e materiali biodegradabili grazie a percorsi metabolici diversificati. Tuttavia, la maggior parte dei microbi è priva di proteine ​​fotoattive e richiede fotosensibilizzatori sintetici che soffrono di fotocorrosione, fotodegradazione, citotossicità e generazione di radicali fotoeccitati dannosi per le cellule, limitando così gravemente le prestazioni catalitiche. Pertanto, esiste una pressante necessità di materiali fotoconduttori biocompatibili per un’interfaccia elettronica efficiente tra microbi ed elettrodi. Qui mostriamo che i biofilm viventi di Geobacter sulfurreducens utilizzano nanofili del citocromo OmcS come fotoconduttori intrinseci. La microscopia a forza atomica fotoconduttiva mostra un aumento fino a 100 volte della fotocorrente nei singoli nanofili purificati. Le fotocorrenti rispondono rapidamente (<100 ms) all'eccitazione e persistono in modo reversibile per ore. La spettroscopia di assorbimento transitorio a femtosecondi e le simulazioni di dinamica quantistica rivelano un trasferimento di elettroni ultraveloce (~200 fs) tra eme di nanofili in seguito alla fotoeccitazione, migliorando la densità e la mobilità dei portatori. Il nostro lavoro rivela una nuova classe di fotoconduttori naturali per la catalisi di cellule intere.

Da oltre due decenni le cellule viventi vengono integrate con punti quantici e nanostrutture per la marcatura fluorescente e la somministrazione di farmaci1. Tuttavia, le nanostrutture che assorbono la luce non sono state utilizzate per innescare reazioni catalitiche all'interno delle cellule a causa della mancanza di biocompatibilità e dell'elevata citotossicità dei materiali estranei, come i fotosensibilizzatori, all'interno della cellula, che spesso limita l'efficienza operativa1. Inoltre, i difetti intrinseci dei fotosensibilizzatori sintetici causano diversi problemi come la fotocorrosione, la fotodegradazione e la generazione di radicali fotoeccitati, che si traducono in bassa stabilità, irriproducibilità e mancanza di sostenibilità dei materiali bioibridi2.

Alcuni batteri producono centri che assorbono la luce ma soffrono di una bassa efficienza di trasferimento degli elettroni e di una mancanza di durabilità1. Le proteine ​​naturali di trasferimento degli elettroni come le azurine, la mioglobina e i citocromi di tipo c non mostrano fotoconduttività3,4 a causa della durata del trasportatore in picosecondi del ferro eme che tipicamente inibisce qualsiasi separazione di carica5. Il collegamento covalente di fotosensibilizzatori artificiali a queste proteine ​​produce una bassa velocità di trasferimento di elettroni su una scala temporale di 10 ns o più lenta, limitando notevolmente le loro applicazioni6. Inoltre, non è possibile utilizzare durate degli stati eccitati più lunghe, come l'iniezione di elettroni dagli stati di tripletto a causa della rapida degradazione causata dalle specie reattive dell'ossigeno prodotte in questi processi. Pertanto, esiste un urgente bisogno di sviluppare nuovi biomateriali in grado di trasferire gli elettroni primari ultrarapidi per ottenere un'efficiente separazione di carica, seguita dal trasferimento sequenziale di elettroni secondari per la separazione di carica di lunga durata e l'accumulo di carica6.

Per valutare l'uso di materiali viventi ingegnerizzati come fotoconduttori viventi, abbiamo scelto l'organismo elettroattivo del suolo Geobacter sulfurreducens perché ha sviluppato la capacità di esportare elettroni, derivati ​​dal metabolismo, verso accettori extracellulari come ossidi metallici ed elettrodi in un processo chiamato trasferimento di elettroni extracellulare. (EET)7,8. I batteri stabiliscono un contatto elettrico diretto con gli accettori di elettroni tramite nanofili di citocromo polimerizzati lunghi micrometri, chiamati OmcS, che elimina la necessità di mediatori redox diffusivi7,8 (Fig. 1b). Gli emi nel nanofilo OmcS formano una coppia parallela, impilata con ciascuna coppia perpendicolare (impilata a T) alla coppia successiva, formando una catena continua sull'intera lunghezza micrometrica del nanofilo7 (Fig. 1d). La distanza minima da bordo a bordo è 3,4–4,1 Å tra gli emi impilati parallelamente e 5,4–6,1 Å tra le coppie impilate a T.